As irmãs Celestia e Luna Calhoun cresceram sozinhas no jogo Fix-it Felix Jr. 2.0, devido ao novo regime anti-vírus do Arcade. Quando Celestia encontra um antigo caderno de sua mãe, ela acidentalmente rompe a barreira frágil entre os mundos.

Quando uma festa acontece em Pokémon Battle Arena e Luna é raptada, Celestia está pronta para tentar salvá-la, através de um grande torneio Pokémon e na companhia de Twilight Sparkle, Rainbow Dash, Fluttershy, Appleack, Rarity, Pinkie Pie, Sunset Shimmer e Dawn, suas novas amigas, descobrindo um destino que interliga mundos, desvendando segredos sobre sua família e uma conexão mágica que ao ser desvendada pode mudar suas vidas.
Ao mesmo tempo, Luna é resgatada da prisão de Chrisalys por um misterioso garoto, mas com a Equipe Rocket e os mutantes atrás deles, a fuga não vai ser nada fácil.

Os irmãos Jackson um dia acordam e encontram o Arcade vazio. A fonte do mistério parece ser um jogo plugado a três dias. E quando eles tentam procurar ajuda e uma jovem é sugada para dentro do mundo dos jogos através do misterioso jogo, os três vão ter que aprender a se virar no mundo dos duelos de monstros para salvar o Arcade, todos os seus personagens e suas próprias vidas.

Vanellope acidentalmente contraí um vírus misterioso que a manda para uma dimensão diferente, onde pouco do Arcade sobreviveu a um terrível ataque de Cy-Bugs, ela encontra-se em uma versão diferente de Sugar Rush, Félix e Ralph são ainda crianças, Caçadores de Dragões e American's Spy não foram desligados, Turbo está vivo e ainda jovem, King Candy é um personagem real de Sugar Rush e aparentemente seu pai, Sugar Rush tem um grupo de vilões que estão lutando contra Caçadores de Dragões e ela está prestes a se casar. Além disso, ela tem de enfrentar um grupo de arruaceiros que estão contra ela, o fato de ninguém acreditar que ela é de outra dimensão e ela tem que parar esse casamento para não ficar presa nessa dimensão para sempre, mas a única forma de sair dali é encontrando o anti-vírus perdido que restaurará o Arcade. Ao mesmo tempo, uma outra versão de Vanellope está bagunçando com o verdadeiro mundo da mesma. Será que eles vão se livrar desse vírus e enviar as duas para seus próprios mundos à tempo?

Quando um novo jogo chega ao Arcade, Clarion está curiosa para explorar, mas quando algo faz com que ela fique perdida no jogo, ela e sus amigos terão que enfrentar seus maiores pesadelos para se reunirem outra vez e sair daquele lugar com vida.

Turbo acorda em um lugar muito diferente de Sugar Rush e descobre que recebeu uma segunda chance em sua vida, mas ele ainda está em sua forma de Insetrônico, mas quem sabe o amor de uma jovem vampira pode traze-lo de volta ao normal. Se é que ele pode realmente conseguir isso.

Safira é uma adolescente que perdera tudo o que tinha, seu jogo, família, amigos, então ela resolve fugir de Sunshine's Arcade em busca de uma nova vida. Sua fuga a leva para Sugar Rush Speedway em Litwalk's, onde ela vai descobrir que começar uma vida nova não vai ser nada fácil.